Voldemort a jeho prívrženci spôsobujú vlnu strachu a teroru, čo sa odrazí aj vo svete muklov. Po tom všetkom sa u muklovského premiéra objavuje Kornelius Fudge a vysvetľuje mu pravé príčiny všetkých tragédií. Pod tlakom udalostí je odvolaný a novým ministrom mágie sa stáva Rufus Scrimgeour. Draco Malfoy sa pridal k smrťožrútom namiesto svojho uväzneného otca. Jeho mama a Bellatrix Lestrangeová navštívia Snapa, kde prebehne búrlivý rozhovor. Nakoniec Narcissa po ňom žiada nezrušiteľný sľub, že bude chrániť jej syna. Harryho prázdninový pobyt u Dursleyovcov je celkom krátky, prichádza po neho Dumbledore, ten mu oznamuje, že mu Sirius odkázal svoj majetok. Spolu odchádzajú k Horácovi Slughornovi, ktorého sa riaditeľ snaží presvedčiť, aby nastúpil do Rokfortu ako učiteľ. Nakoniec, vďaka Harrymu, ponuku prijíma. Až potom sa dostávajú k Weasleyovcom. Tu trávi zvyšok prázdnin, je tam Hermiona a aj Fleur – Billova snúbenica, čo len s nevôľou prijíma jeho mama a ani jej deti nie sú ňou nadšené. Sovy donesú výsledky testov VČÚ, Ron a Harry z elixírov nedosahujú známky na pokračovanie výučby MLOK, no inak sú na tom dobre. Harry sa stáva kapitánom metlobalového družstva. Pri návšteve Šikmej uličky kvôli školským nákupom u Madam Malkinovej stretávajú Draca a dôjde medzi nimi k potýčke, ktorá k úľave majiteľky obchodu končí odchodom Malfoyovcov. Navštívia aj obchod Freda a Georgea. Vďaka neviditeľnému plášťu sledujú Draca, ktorý ide do Zašitej uličky k Borginovi čosi objednať, no nepodarí sa im zistiť o čo ide. O tom všetkom vášnivo diskutujú. Harry sa pred odchodom do Rokfortu zdôverí pánu Weasleymu, že Draco asi nahradil otca u smrťožrútov. Vo vlaku Slughorn k sebe pozval niekoľko študentov – Harryho, Nevilla a ďalších, ktorí majú známych alebo významných rodičov. Po odchode z jeho kupé sa Harry za pomoci neviditeľného plášťa dostáva k Malfoyovi, ktorý potvrdzuje jeho domnienky, že je smrťožrút. Po príchode do stanice je však Dracom odhalený a začarovaný. Zo zúfalej situácie sa sám nedokáže dostať, pomôže mu Tonksová, ktorá bola vo vlaku a s ňou prichádza ku hradu, kde sa ho ujíma Snape. Riaditeľ predstavuje nového profesora, ktorý bude učiť elixíry, Snapovi tak pripadne obrana proti čiernej mágii. Na začiatok ročníka si šiestaci volia predmety na MLOK, Harry s Ronom môžu pokračovať v elixíroch, keďže Slughorn nepožaduje len najvyššiu známku. Chýbajú im však knihy, profesor im vyberie dve zo skrine. Harrymu tak pripadne učebnica, ktorá patrila akémusi princovi. Ten si do nej zapisoval vylepšenia k elixírom a iné poznámky. Vďaka nej je najlepší v triede. Na obrane proti čiernej mágii sa učia kúzliť bez vyslovenia zaklínadla, prakticky to dokáže len Hermiona. Snape pristúpi k dvojici Harry a Ron, aby to predviedol. Harry okamžite vysloví obranné zaklínadlo, čo Snapa odhodí. Dôjde medzi nimi k slovnej potýčke, za to dostáva trest. Harry má aj súkromné stretnutia u Dumbledora, kde sa postupne dozvedá životný príbeh Voldemorta vďaka spomienkam rôznych ľudí, ktoré spoločne absolvujú v mysľomise. Na metlobalovom konkurze Harry do družstva berie nových hráčov, medzi nimi aj Ginny. Pri návšteve Rokvillu sa triafačka Kattie Bellová stáva obeťou zakliateho náhrdelníka, následkom čoho je prevezená do nemocnice Svätého Munga. Na jej poste v družstve ju nahradí Dean Thomas, ktorý chodí s Ginny. Kvôli tomu sa pochytia Ron a Ginny. Harry má obavy ohľadom zápasu, takže sa pokúsi Ronovi zdvihnúť náladu. Hermiona ho upodozrieva, že zneužil elixír šťastia, čo získal na hodine odvarov od Horáca za odmenu, na svoje účely. Nakoniec vysvetľuje, že jeho použitie len predstieral. Ich tím vyhráva a na oslave víťazstva sa Ron objíma s Lavender. Dajú sa dokopy, čo Hermiona len ťažko nesie, pretože sa jej tiež páči. Slughorn poriada večierky s obľúbenými študentmi, no Harry sa snaží na nich nezúčastňovať. Vianočnému sa však nevyhne. Tam sa rozpráva s Trelawneyovou a Horácom, ktorý ho pred Snapom chváli, aký je v elixíroch dobrý. Dostáva sa naň aj nepozvaný Malfoy, Slughorn mu účasť dovolí. Keď Snape odvádza Draca, sleduje ich Harry pod neviditeľným plášťom a vypočuje rozhovor o nejakom poslaní, pri ktorom chce Snape pomôcť, no Malfoy ho nahnevane odmieta. Snape prezrádza, že dal sľub jeho mame. Nastáva čas Vianoc, ktoré Harry trávi u Weasleyovcov. Okrem nich tam je Fleur a aj Lupin, ktorý priznáva, že pôsobí medzi vlkolakmi ako špeh, keďže sa pridali k Voldemortovi. Dokonca sa u nich objaví aj minister mágie spolu s Percym. Scrimgeour sa snaží získať Harryho na stranu ministerstva, on však odmieta stať sa ich maskotom. Po Vianociach sa v škole začína výučba premiestňovania, na ktorú sa Harry, Ron a Hermiona prihlásia. Harry sa u Dumbledora dozvedá ďalšie podrobnosti o Riddlovi, ktorý bol ako výborný študent pozvaný na Slughornov večierok. Ten bol v tom čase učiteľom obrany proti čiernej mágii a Tom sa ho pýta na horcruxy, no Horác odmieta o tom hovoriť. Táto spomienka je zahmlená (upravená) a riaditeľ dáva Harrymu úlohu získať pôvodnú. Prvý pokus zistiť pravdu je však neúspešný. Ron na svoje narodeniny dostáva od Harryho brankárske rukavice, zje čokoládu napustenú elixírom lásky a Harry ho odvedie k Slughornovi, aby ho vyliečil. Ten im naleje víno a Ron ho pije ako prvý. Bolo však otrávené a prežije len vďaka rýchlemu zásahu. V nemocničnom krídle ho navštívia Fred, George a tiež rodičia. Tí Harrymu ďakujú za jeho záchranu. Ako strážca v metlobalovom tíme nastúpi McLaggen, ten počas zápasu s Bifľomorom spôsobí, že Harry je zranený dorážačkou a prebudí sa v nemocničnom krídle, kde sa o prehre dozvedá od Rona. Nahnevaný nad nemožnosťou sledovať Draca touto úlohou poverí dvojicu domácich škriatkov Kreachera a Dobbyho. Tí vypátrajú, že Malfoy používa núdzovú miestnosť. Harry sa tam pokúša vniknúť, no neúspešne. Od Hagrida dostáva list - pozvánku na pohreb Aragoga. Platí to aj pre Rona a Hermionu, no nikto z nich nechce ísť. Harry uprednostní získanie spomienky o horcruxoch a napije sa elixíru šťastia. Ten spôsobí, že ide na pohreb. Cestou stretne Slughorna, ktorý sa na jeho pozvanie pridá. Po pohrebe idú do Hagridovej chalupy, kde popíjajú víno. Harrymu sa podarí Horáca opiť a potom od neho dostane úplnú spomienku. Na ceste do hradu zistí, že Dumbledore sa vrátil, tak ide hneď k nemu, aby si ju pozreli. Tak zistia, čo horcrux je (schránka na dušu). Predpokladajú, že Riddle to využil, aby získal nesmrteľnosť a rozštiepil svoju dušu do na 7 častí. Horcruxom bol denník a aj prsteň na Dumbledorovej ruke, tieto však už boli zničené. Aby bol Voldemort úplne porazený, je potrebné nájsť a zničiť aj ostatné a až potom pristúpiť k samotnému súboju. O tom všetkom Harry informuje priateľov. Podarí sa mu vystopovať Malfoya na záchodoch Umrnčanej Myrty a dôjde medzi nimi k súboju. Harry naň použije zaklínadlo z knihy polovičného princa, spôsobí to vážne zranenia a silné krvácanie. Objavuje sa Snape, ktorý ho odnesie na ošetrovňu. Po návrate žiada Harryho, aby mu doniesol svoju knihu elixírov. On mu donesie Ronovu, čo Snape odhalí a potrestá ho, takže Harry nemôže nastúpiť na posledný metlobalový zápas. Na jeho poste ho nahradí Ginny. Po návrate z trestu do klubovne od radosti z víťazstva Ginny objíme a pobozká. Po odkaze od Dumbledora sa Harry okamžite za nim vydá. Od neho sa dozvedá o objavení ďalšieho horcruxu a ponúka mu spoločnú výpravu. Kvôli Dracovi má Harry obavy o svojich priateľov a Ginny a tak im prenecháva elixír šťastia. Dostávajú sa na morské pobrežie a vstupujú do jaskyne s temným jazerom. Na ostrovčeku nachádzajú nádobu s nejakou tekutinou, ktorá chráni samotný horcrux. Dumbledore nakoniec zistí, že to treba vypiť a podujme sa na túto úlohu. Žiada ho, aby naň dohliadol, že to zvládne. Harry ho tak donúti vypiť celý obsah nádoby, no elixír spôsobí značné oslabenie. Objavujú Slizolínovu brošňu. Z jazera na nich zaútočia mŕtvoly, ktoré zaženie až čarovný oheň. Harry ho musí vyviesť z jaskyne. Po návrate späť sa v Rokville stretnú s madam Rosmertou, ktorá ich informuje, že v škole sa niečo deje – objavil sa symbol zla. Zoberú si od nej metly a letia na hradnú vežu. Harry pod neviditeľným plášťom chce ísť po pomoc, no pri útoku na Dumbledora je ochromený. Riaditeľa napadol Malfoy, ktorý sa ho chystá zabiť. Priznáva sa k vražedným pokusom a k tomu, že priviedol smrťožrútov do hradu. Dumbledore však neverí, že je toho schopný, z rozhovoru vyplýva, že bol k tomu donútený. Ponúka mu pomoc, no na vežu prichádzajú smrťožrúti a povzbudzujú Draca, on však stále váha a tak sa nakoniec jeho úlohy ujíma Snape. Dumbledore padá z veže a smrťožrúti sa snažia uniknúť. Harry sa konečne môže pohnúť a usiluje sa chytiť Malfoya a Snapa. Zaútočí na Snapa, ktorý odráža jeho útoky a priznáva sa, že on je polovičným princom. Nakoniec s Dracom uniká. Harry sa ide pozrieť na Dumbledora, no ten je mŕtvy. Zisťuje, že našli falošný horcrux obsahujúci len lístok s odkazom Voldemortovi, niekto ich predbehol. Ginny ho na príkaz McGonagallovej odvádza na ošetrovňu, kde stretáva členov rádu a priateľov. Oznamuje im smutnú novinu. Nikto nechce veriť, že to vykonal Snape. Prichádzajú aj rodičia Weasleyovcov a Molly sa pri zranenom Billovi nakoniec s Fleur pomerí. McGonagallová Harryho odvádza do riaditeľne, chce aby jej povedal, čo spolu robili. On to však odmieta. Učitelia potom debatujú o osude školy. Pred príchodom ministra Harry odchádza do spálne, kde Ronovi povie o falošnej brošni. Vyučovanie bolo zrušené, študenti ostávajú na škole kvôli pohrebu riaditeľa. Ten sa koná pri jazere za hojnej účasti čarodejníkov (z ministerstva, rádu, ...), sledujú ho aj kentauri a vodní ľudia. Harry po pohrebe hovorí Ginny, že aj keď ju má rád, mali by sa prestať vídať, aby jej Voldemort neublížil. Ona to s pochopením prijíma. Scrimgeour sa opäť snaží získať Harryho, no jeho postoj sa nemení. Pri rozhovore s Ronom a Hermionou priznáva, že sa už do školy nevráti, radšej sa bude snažiť zničiť horcruxy a nakoniec Voldemorta. Jeho priatelia mu sľubujú pomoc v jeho neľahkom údele.